Ernst Dokupil startete seine Erstliga-Karriere bei Wacker Wien, wo er von 1969/70 bis 1970/71 spielte. Dann wurde der Verein mit der Admira fusioniert, Dokupil spielte von 1971/72 bis 1972/73 bei Admira/Wacker. Im Sommer 1973 wechselte er nach Simmering, trotz eines 11. Platzes in der damaligen 17er Liga musste der Verein wegen der Gründung der Zehnerliga ein Jahr darauf absteigen.

Ernst Dokupil wechselte zu RAPID, wo er von 1974/75 bis 1975/76 spielte. [...] Im Sommer 1976 wechselte Ernst Dokupil nach Simmering in die 2. Liga, wo er noch 2 Saisonen lang als Spieler aktiv war, ehe er 1978/79 bei Simmering Trainer wurde. 1981/82 gelang Dokupil mit Simmering der Aufstieg in die Bundesliga. Danach war er als Trainer bei Admira/Wacker tätig, bevor er 1986 zur Vienna kam. Dort machte Dokupil aus einem Zweitligisten nach nur 2 Jahren einen zweimaligen UEFA-Cup-Teilnehmer. Bevor Dokupil als Trainer zu RAPID kam war er noch ein Monat bei St. Pölten tätig.

Im Sommer 1994 löste Ernst Dokupil Hubert Baumgartner als RAPID-Trainer ab, in der vorangegangenen Saison wurde punktegleich mit dem VfB Mödling gerade noch der 5. Platz erreicht. Der Verein war in einer der schwersten sportlichen und finanziellen Krisen der Geschichte. Aber ein Jahr darauf war SK RAPID Wien Cupsieger und wurde in der Meisterschaft 3., wobei man lange Zeit sogar um den Titel mitspielte. 1995/96 wurde Dokupil mit RAPID sogar Meister und stand im Finale des Europacups der Cupsieger, sicher der grösste Erfolg in der Trainerkarriere von Ernst Dokupil. 1996/97 wurde dann die Champions-League erreicht, in der Meisterschaft wurde RAPID Zweiter. In der Saison 1997/98 kam RAPID unter Ernst Dokupil ins Europacupachtelfinale, ein paar Monate später wurde er von Heribert Weber als Trainer abgelöst. Dokupil wurde Sportdirektor. Im Sommer 2000 wechselte er wieder auf die Trainerbank, wo er bis August 2001 tätig war. In der Saison 2000/01 wurde noch einmal der zweite Platz erreicht, im Cup war man im Halbfinale.